Em 1976, início da I Legislatura e até 4 de Dezembro de 1987, data da inauguração das atuais instalações, os serviços da Assembleia estiveram sediados no edifício da Antiga Junta Geral, à Avenida Zarco.
A nova sede foi instalada no edifício da antiga Alfândega do Funchal, classificado Monumento Nacional. O projeto de recuperação do edifício, então devoluto, foi executado pelo arquiteto Raul Chorão Ramalho.
Encostada à antiga escadaria manuelina que se encontra a nascente do edifício, está a Capela de Santo António da Mouraria, fundada em 1714.